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L'archéologie régionale est évoquée depuis la Préhistoire. De l'époque paléolithique, les étranges gravures de la Grotte de la Marche occupent une place à part dans l'art magdalénien. On remarquera aussi la richesse du mobilier provenant des sépultures néolithiques, d'intéressants «dépôts» de l'Age du Bronze, ainsi quelques exemples de céramique protohistorique à décor anthropomorphe. Quelques murs romains conservés sur place rappellent que ce quartier de Limonum ne cessa d'être occupé dans l'Antiquité. Bornes milliaires, inscriptions, épitaphes retrouvées dans le rempart du Bas-Empire nous introduisent dans la cité des Pictons. On y évoque sous le regard protecteur de Minerve,la religion et la vie quotidienne des gallo-romains. Les rites funéraires sont évoqués par la découverte d'Antran et par une collection de verres issus des nécropoles poitevines. De l'Antiquité tardive et du haut moyen âge témoignent des sarcophages sculptés et le rare décor de stuc de Vouneuil-sous-Biard. Une belle série de sculptures rappelle l'extraordinaire rayonnement des ateliers romans en Poitou. Du moyen âge date aussi un vase-reliquaire en verre découvert dans l'abbaye de Saint-Savin, unique spécimen conservé en Europe. La section Beaux-Arts expose une importante collection de peintures et de sculptures de la fin du XVIIIe au XXe siècles : peintures d'histoire et paysages de la première moitié du XIXe siècle, renouveau artistique de la fin du XIXe en peinture et sculpture avec, en particulier, les œuvres d'Auguste Rodin et de Camille Claudel. Une section "Poitiers dans l'art et l'histoire" propose un parcours dans l'histoire et les paysages de Poitiers et de sa région, à travers les représentations peintes ou sculptées.